Embora seu trabalho mais inovador tenha ocorrido na era da Nova Hollywood, Towne começou a trabalhar no cinema como um aspirante a ator, estrelando Roger Corman filmes “Last Woman on Earth” (que ele também escreveu) e “Creature From the Haunted Sea” em 1960 e 61. Ele claramente tinha planos maiores, no entanto, como ele fez isso sob outro nome falso: Edward Wain. Em 1964, ele estava construindo créditos de escrita na televisão, contribuindo com episódios para “The Outer Limits” e “The Man From UNCLE”, e “The Lloyd Bridges Show”. Mais tarde na vida, ele retornaria ao meio para trabalhar como produtor consultor na sétima temporada de “Mad Men”, um show que naquele ponto foi definido em torno da mesma era em que Towne encontrou ouro pela primeira vez em Hollywood.
Towne também tentou dirigir, e teve sucesso de crítica, embora nem sempre de bilheteria. Ele escreveu e dirigiu quatro filmes de 1982 a 2006, incluindo o drama policial indicado ao Oscar “Tequila Sunrise” e “Personal Best”, um drama de atletismo centrado em lésbicas que a American Film Academy uma vez indicou na longa lista dos melhores filmes esportivos americanos de todos os tempos. O cineasta nascido na Califórnia trabalhou frequentemente com Tom Cruise, que produziu dois de seus esforços de direção, e Jack Nicholson, com quem foi colega de quarto nos primeiros dias da dupla, de acordo com a Variety. “Desde o momento em que coloquei os olhos nele, eu sabia que Jack seria uma estrela”, Towne disse ao canal em uma retrospectiva do 50º aniversário de “Chinatown” no mês passado. Ele escreveu uma sequência para aquele filme para Nicholson, “The Two Jakes”, lançado em 1990, e recentemente disse à Variety que “todos os episódios foram escritos” para um (espero) próxima prequela da Netflix dirigido por David Fincher.